5 marca 1999 roku, dzięki życzliwości władz Uniwersytetu w Białymstoku, reprezentowanego przez prof. dr. hab. Adama Jamroza, zapoczątkowała swoją działalność Katedra Teologii Prawosławnej. Był to wynik starań czynionych przez Kościół prawosławny, a zwłaszcza przez JE ks. Metropolitę prof. dr. hab. Sawę (Hrycuniaka), o rozszerzenie możliwości poznawania teologii, historii i duchowości prawosławia przez nasze społeczeństwo.
Katedra Teologii Prawosławnej została powołana na mocy Uchwały Senatu Uniwersytetu w Białymstoku z dnia 14 października 1998 roku, wprowadzonej w życie 1 lutego 1999 roku.
Uroczysta inauguracja miała miejsce 5 marca 1999 roku w auli Wydziału Ekonomicznego Uniwersytetu w Białymstoku z udziałem władz kościelnych z JE ks. Metropolitą Sawą i innymi hierarchami, Senatu Uniwersytetu w Białymstoku z rektorem prof. dr. hab. Adamem Jamrozem, przedstawicielami duchowieństwa rzymskokatolickiego z biskupem prof. dr. hab. Edwardem Ozorowskim oraz władz miejskich i władz wojewódzkich. Wykład inauguracyjny wygłosił JE ks. Metropolita Sawa. Patronami nowo utworzonej Katedry zostali trzej wielcy teologowie: Bazyli Wielki, Grzegorz Teolog i Jan Chryzostom. W dniu ich pamięci, 12 lutego każdego roku, obchodzone jest uroczyście święto katedry.
Po II wojnie światowej powołana do życia Sekcja Teologii Prawosławnej Chrześcijańskiej Akademii Teologicznej stała się kontynuatorką Studium Teologii Prawosławnej Uniwersytetu Warszawskiego, które działało w latach 1924-1939. Katedra Teologii Prawosławnej Uniwersytetu w Białymstoku jest przedłużeniem i rozszerzeniem procesu edukacyjnego na Uniwersytecie Warszawskim w zakresie teologicznym. Uniwersytet w Białymstoku był bowiem przez czterdzieści lat Filią Uniwersytetu Warszawskiego.
Katedra Teologii Prawosławnej powstała jako międzywydziałowa jednostka naukowo-badawcza i swoją aktywność realizuje poprzez badania statutowe i własne jej pracowników.
Siedziba Katedry znajduje się aktualnie na ulicy Ludwika Zamenhofa 15, w pomieszczeniach dzielonych z Uniwersytetem Trzeciego Wieku. Wcześniej znajdowała się w budynku Centrum Kultury Prawosławnej na ulicy św. Mikołaja 5 (do 2013 roku), a następnie w Budynku Rektoratu na ulicy Marii Skłodowskiej-Curie 14.
Ważnym wydarzeniem w historii Katedry było nadanie tytułu doctor honoris causa Uniwersytetu w Białymstoku Jego Eminencji ks. Metropolicie prof. dr. hab. Sawie, które miało miejsce 8 czerwca 2001 roku.